Cheese- and buttermaking Cheese- and buttermaking Сыроделие и маслоделие 2073-4018 88669 10.21603/2073-4018-2024-3-3 Оригинальная статья Original article Оригинальная статья Microbiological Risks of Cheese Color Defects Микробиологические риски как причина пороков внешнего вида сыра Свириденко Галина Михайловна Sviridenko Galina M. vniims@fncps.ru

доктор технических наук;

doctor of technical sciences;

 Захарова Марина Борисовна Zakharova Marina B. m.zackarova@fncps.ru

кандидат технических наук;

candidate of technical sciences;

 Ускова Евгения Евгеньевна Uskova Evgeniya E. Всероссийский научно-исследовательский институт маслоделия и сыроделия – филиал Федерального научного центра пищевых систем им. В. М. Горбатова РАН Углич Россия All-Russian Scientific Research Institute of Butter- and Cheesemaking – Branch of V. M. Gorbatov Federal Research Center for Food Systems of RAS Uglich Russian Federation Всероссийский научно-исследовательский институт маслоделия и сыроделия – филиал Федерального научного центра пищевых систем им. В. М. Горбатова РАН Россия All-Russian Scientific Research Institute of Butter- and Cheesemaking – Branch of V. M. Gorbatov Federal Research Center for Food Systems of RAS Russian Federation Всероссийский научно-исследовательский институт маслоделия и сыроделия – филиал Федерального научного центра пищевых систем им. В. М. Горбатова РАН Углич Россия All-Russian Scientific Research Institute of Butter and Cheese Production, Gorbatov Federal Research Center for Food Systems Uglich Russian Federation 17 09 2024 17 09 2024 3 33 43 01 08 2024 26 08 2024 https://cheese.kemsu.ru/en/nauka/article/88669/view

В статье приводятся сведения о распространенности пигментообразующих микроорганизмов (споровых аэробных бактерий рода Bacillus, дрожжей, микрококков и др.) в окружающей среде; их отличительных характеристиках, имеющих значение для сыроделия; возможных пороках в сыре, связанных с их развитием, а также результаты исследований сыров промышленного изготовления, имеющих пороки внешнего вида – образование цветных пятен на поверхности. Объектами исследования являются сыры в процессе созревания и хранения, выработанные в промышленных условиях в разных регионах России, с наличием пороков внешнего вида – поверхностных пятен различных оттенков желтого и красного цвета. Развитие пигментообразующих микроорганизмов на поверхности сыра может происходить при относительно низкой температуре созревания, значительной концентрации поваренной соли и критически низких концентрациях кислорода. Пигментообразующая микрофлора попадает в сыр из молока, рассола или с объектов производственной среды, включая воду, воздух, оборудование. Основным источником обсеменения ферм споровыми аэробными бактериями, дрожжами, плесневыми грибами, а, соответственно, и производимого молока являются сухие и сочные корма. Обсеменение сырого молока микрококками, наряду с доильным оборудованием и воздушной средой, в первую очередь, связано с выменем и кожными покровами животных. В связи с применением низкотемпературной термической обработки сырого молока при изготовлении сыра и возможными рисками повышенного содержания остаточной микрофлоры в пастеризованном молоке, общее количество мезофильных аэробных и факультативно-анаэробных микроорганизмов, включая группу пигментообразователей, в сборном молоке для сыроделия не должно превышать 104 КОЕ/см3. Для отдельных групп микроорганизмов, таких как дрожжи и споровые микроорганизмы рода Bacillus, приемлемый уровень в молоке для сыроделия составляет не более 102 КОЕ/см3. Присутствие их в сборном сыром молоке в количестве более 103 КОЕ/см3 свидетельствует о наличии высоких микробиологических рисков появления пороков при изготовлении сыра. В результате проведенных исследований установлено, что преимущественно микрофлорой, причастной к образованию цветных пятен на поверхности сыров, могут быть дрожжи, микрококки, аэробные споровые палочки или их комбинации.

Aerobic Bacillus bacteria, yeasts, and micrococci are pigment-forming microorganisms responsible for color defects in cheese production. The article describes their environment, industry-related characteristics, types of defects they cause, and various color violations in commercial cheeses. The research featured domestic cheeses with yellow and red surface spots that appeared during industrial ripening and storage. Pigment-forming microorganisms developed on cheese surface at a low ripening temperature, high concentration of table salt, and critically low oxygen. Pigment-forming microflora proved to enter cheese from milk, brine, or production environment, e.g., water, air, and processing equipment, dry and succulent feeds being the main source of milk contamination with spore-forming aerobic bacteria, yeast, mold fungi, etc. Contamination of raw milk, milking equipment, and air environment with micrococci was primarily associated with cows’ udder and skin. Cheese production presupposes low-temperature heat treatment of raw milk, which means possible residual microflora in pasteurized milk. As a result, the total count of mesophilic aerobic and optionally anaerobic microorganisms, i.e., the potential pigment formers, was to stay below 104 CFU/cm3. Yeast and spore-forming Bacillus microorganisms demonstrated the acceptable level of ≤102 CFU/cm3 in milk intended for cheesemaking. If their total count exceeded 103 CFU/cm3, it indicated high microbiological risks of cheese appearance defects. The microflora responsible for discoloration of cheese surface was represented by yeast, micrococci, aerobic spores, or their combinations.

 сыр споровые аэробные микроорганизмы микрококки дрожжи порча пигментообразование пороки внешнего вида cheese spore-forming aerobic microorganisms micrococci yeast spoilage pigmentation appearance defects

Govindarajan, S. Pink discoloration in Cheddar cheese / S. Govindarajan, H. A. Morris // Journal of Food Science. 2006. Vol. 38. № 4. P. 675–678. http://doi.org/10.1111/j.1365-2621.1973.tb02843.x Govindarajan, S. Pink discoloration in Cheddar cheese / S. Govindarajan, H. A. Morris // Journal of Food Science. 2006. Vol. 38. № 4. P. 675–678. http://doi.org/10.1111/j.1365-2621.1973.tb02843.x Daly, D. F. M. Pink discolouration defect in commercial cheese: A review / D. F. M. Daly, P. L. H. McSweeney, J. J. Sheehan // Dairy Science and Technology. 2012. Vol. 92. № 5. P. 439–453. http://doi.org/10.1007/s13594-012-0079-0 Daly, D. F. M. Pink discolouration defect in commercial cheese: A review / D. F. M. Daly, P. L. H. McSweeney, J. J. Sheehan // Dairy Science and Technology. 2012. Vol. 92. № 5. P. 439–453. http://doi.org/10.1007/s13594-012-0079-0 Martley, F. G. Short communications. Pinkish colouration in Cheddar cheese – description and factors contributing to its formation / F. G. Martley, V. Michel // Journal of Dairy Research. 2001. Vol. 68. P. 327–332. http://doi.org/10.1017/S0022029901004836 Martley, F. G. Short communications. Pinkish colouration in Cheddar cheese – description and factors contributing to its formation / F. G. Martley, V. Michel // Journal of Dairy Research. 2001. Vol. 68. P. 327–332. http://doi.org/10.1017/S0022029901004836 Гудков, А. В. Сыроделие: технологические, биологические и физико-химические аспекты / А. В. Гудков; под редакцией С. А. Гудкова. – М.: ДеЛи принт, 2003. – 800 с. Gudkov, A. V. Syrodelie: tehnologicheskie, biologicheskie i fiziko-himicheskie aspekty / A. V. Gudkov; pod redakciey S. A. Gudkova. – M.: DeLi print, 2003. – 800 s. Quigley, L. Thermus and the pink discoloration defect in cheese / L. Quigley [et al.] // mSystems. 2016. Vol. 1(3). e00023-16. https://doi.org/10.1128/msystems.00023-16 Quigley, L. Thermus and the pink discoloration defect in cheese / L. Quigley [et al.] // mSystems. 2016. Vol. 1(3). e00023-16. https://doi.org/10.1128/msystems.00023-16 Глазунова, Е. Г. Биосинтез пигментов у актинобактерий Agreia в зависимости от условий культивирования / Е. Г. Глазунова, Д. Р. Яруллина, И. Ю. Васильев [и др.] // Ученые записки Казанского университета, Естественные науки. 2012. Том 154, кн. 2. С. 77–84. Glazunova, E. G. Biosintez pigmentov u aktinobakteriy Agreia v zavisimosti ot usloviy kul'tivirovaniya / E. G. Glazunova, D. R. Yarullina, I. Yu. Vasil'ev [i dr.] // Uchenye zapiski Kazanskogo universiteta, Estestvennye nauki. 2012. Tom 154, kn. 2. S. 77–84. Abdelaziz, А. А. Pseudomonas aeruginosa’s greenish-blue pigment pyocyanin: its production and biological activities. REVIEW / A. A. Abdelaziz [et al.] // Microbial Cell Factories. 2023. 22:110. https://doi.org/10.1186/s12934-023-02122-1 Abdelaziz, A. A. Pseudomonas aeruginosa’s greenish-blue pigment pyocyanin: its production and biological activities. REVIEW / A. A. Abdelaziz [et al.] // Microbial Cell Factories. 2023. 22:110. https://doi.org/10.1186/s12934-023-02122-1 Сиволодский, Е. П. Синтетическая питательная среда King BS для определения синтеза флюоресцеина бактериями рода Pseudomonas / Е. П. Сиволодский // Клиническая лабораторная диагностика. 2012. № 10. С. 60–62. Sivolodskiy, E. P. Sinteticheskaya pitatel'naya sreda King BS dlya opredeleniya sinteza flyuoresceina bakteriyami roda Pseudomonas / E. P. Sivolodskiy // Klinicheskaya laboratornaya diagnostika. 2012. № 10. S. 60–62. Manzo, N. Carbohydrate-active enzymes from pigmented Bacilli: a genomic approach to assess carbohydrate utilization and degradation / N. Manzo [et al.] // BMC Microbiology. 2011. Vol. 11. 198. https://doi.org/10.1186%2F1471-2180-11-198 Manzo, N. Carbohydrate-active enzymes from pigmented Bacilli: a genomic approach to assess carbohydrate utilization and degradation / N. Manzo [et al.] // BMC Microbiology. 2011. Vol. 11. 198. https://doi.org/10.1186%2F1471-2180-11-198 Henriques, A. O. Structure, Assembly, and Function of the Spore Surface Layers / A. O. Henriques, C. P. Moran Jr. // Annual review of microbiology. 2007. Vol. 61. P. 555–588. https://doi.org/10.1146/annurev.micro.61.080706.093224 Henriques, A. O. Structure, Assembly, and Function of the Spore Surface Layers / A. O. Henriques, C. P. Moran Jr. // Annual review of microbiology. 2007. Vol. 61. P. 555–588. https://doi.org/10.1146/annurev.micro.61.080706.093224 Мюнх, Г.-Д. Микробиология продуктов животного происхождения / Г.-Д. Мюнх [и др]. – Пер. с нем. – М.: Агропромиздат, 1985. – 592 с. Myunh, G.-D. Mikrobiologiya produktov zhivotnogo proishozhdeniya / G.-D. Myunh [i dr]. – Per. s nem. – M.: Agropromizdat, 1985. – 592 s. Fakhry, S. Characterization of Spore Forming Bacilli Isolated From the Human Gastrointestinal Tract / S. Fakhry [et al.] // Journal of Applied Microbiology. 2008. Vol. 105. P. 2178–2186. http://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2008.03934.x Fakhry, S. Characterization of Spore Forming Bacilli Isolated From the Human Gastrointestinal Tract / S. Fakhry [et al.] // Journal of Applied Microbiology. 2008. Vol. 105. P. 2178–2186. http://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2008.03934.x Hong, H. A. Bacillus subtilis isolated from the human gastrointestinal tract / H. A. Hong [et al.] // Research in Microbiology. 2009. Vol. 160. P. 134–143. https://doi.org/10.1016/j.resmic.2008.11.002 Hong, H. A. Bacillus subtilis isolated from the human gastrointestinal tract / H. A. Hong [et al.] // Research in Microbiology. 2009. Vol. 160. P. 134–143. https://doi.org/10.1016/j.resmic.2008.11.002 Kharkhota, M. Chromogenicity of aerobic spore‑forming bacteria of the Bacillaceae family isolated from different ecological niches and physiographic zones / M. Kharkhota [et al.] // Brazilian Journal of Microbiology. 2022. Vol. 53 P. 1395–1408. https://doi.org/10.1007/s42770-022-00755-9 Kharkhota, M. Chromogenicity of aerobic spore‑forming bacteria of the Bacillaceae family isolated from different ecological niches and physiographic zones / M. Kharkhota [et al.] // Brazilian Journal of Microbiology. 2022. Vol. 53 P. 1395–1408. https://doi.org/10.1007/s42770-022-00755-9 Sella, S. R. B. R. Bacillus atrophaeus: main characteristics and biotechnological applications – a review / S. R. B. R. Sella, L. P. S. Vandenberghe, C. R. Soccol // Critical Reviews in Biotechnology. Vol. 35 (4). https://doi.org/10.3109/07388551.2014.922915 Sella, S. R. B. R. Bacillus atrophaeus: main characteristics and biotechnological applications – a review / S. R. B. R. Sella, L. P. S. Vandenberghe, C. R. Soccol // Critical Reviews in Biotechnology. Vol. 35 (4). https://doi.org/10.3109/07388551.2014.922915 Mitchell, C. Red pigment in Bacillus megaterium spores / C. Mitchell [et al.] // Applied and Environmental Microbiology. 1986. Vol. 52(1). P. 64–67. https://doi.org/10.1128/aem.52.1.64-67.1986 Mitchell, C. Red pigment in Bacillus megaterium spores / C. Mitchell [et al.] // Applied and Environmental Microbiology. 1986. Vol. 52(1). P. 64–67. https://doi.org/10.1128/aem.52.1.64-67.1986 Nakamura, L. K. Taxonomic Relationship of Black-Pigmented Bacillus subtilis Strains and a Proposal for Bacillus atrophaeus sp. nov. / L. K. Nakamura // INTERNATIONAL JOURNAL OF SYSTEMATIC BACTERIOLOGY. 1989. Vol. 39 (3). P. 295–300. https://doi.org/10.1099/00207713-39-3-295 Nakamura, L. K. Taxonomic Relationship of Black-Pigmented Bacillus subtilis Strains and a Proposal for Bacillus atrophaeus sp. nov. / L. K. Nakamura // INTERNATIONAL JOURNAL OF SYSTEMATIC BACTERIOLOGY. 1989. Vol. 39 (3). P. 295–300. https://doi.org/10.1099/00207713-39-3-295 Sorokulova, I. B. Pigments produced by Bacillus subtilis var. niger 16k. / I. B. Sorokulova, S. R. Reznik // Prikladnaia biokhimiia i mikrobiologiia. 1979. Vol. 15 (2). P. 314–317. Sorokulova, I. B. Pigments produced by Bacillus subtilis var. niger 16k. / I. B. Sorokulova, S. R. Reznik // Prikladnaia biokhimiia i mikrobiologiia. 1979. Vol. 15 (2). P. 314–317. Dunlap, C. A. Bacillus nakamurai sp. nov., a black pigment producing strain / C. A. Dunlap [et al.] // International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology. 2016. Vol. 66 (8). P. 2987–2991. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.001135 Dunlap, C. A. Bacillus nakamurai sp. nov., a black pigment producing strain / C. A. Dunlap [et al.] // International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology. 2016. Vol. 66 (8). P. 2987–2991. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.001135 Khaneja, R. Carotenoids found in Bacillus / R. Khaneja [et al.] // Journal of Applied Microbiology. 2010. Vol. 108. P. 1889–1902. https://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2009.04590.x Khaneja, R. Carotenoids found in Bacillus / R. Khaneja [et al.] // Journal of Applied Microbiology. 2010. Vol. 108. P. 1889–1902. https://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2009.04590.x Duc, L. H. Carotenoids present in halotolerant Bacillus sporeformers / L. H. Duc [et al.] // FEMS Microbiology Letters. 2006. Vol. 255 (2). Р. 275–279. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.2005.00091.x Duc, L. H. Carotenoids present in halotolerant Bacillus sporeformers / L. H. Duc [et al.] // FEMS Microbiology Letters. 2006. Vol. 255 (2). R. 275–279. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.2005.00091.x Kharkhota, M. Chromogenicity of aerobic spore‑forming bacteria of the Bacillaceae family isolated from different ecological niches and physiographic zones / M. Kharkhota [et al.] // Brazilian Journal of Microbiology. 2022. Vol. 53. P. 1395–1408. https://doi.org/10.1007/s42770-022-00755-9 Kharkhota, M. Chromogenicity of aerobic spore‑forming bacteria of the Bacillaceae family isolated from different ecological niches and physiographic zones / M. Kharkhota [et al.] // Brazilian Journal of Microbiology. 2022. Vol. 53. P. 1395–1408. https://doi.org/10.1007/s42770-022-00755-9 Ritschard, J. S. The Microbial Diversity on the Surface of Smear-Ripened Cheeses and Its Impact on Cheese Quality and Safety / J. S. Ritschard, M. Schuppler // Food. 2024. Vol. 13 (2), 214. https://doi.org/10.3390/foods13020214 Ritschard, J. S. The Microbial Diversity on the Surface of Smear-Ripened Cheeses and Its Impact on Cheese Quality and Safety / J. S. Ritschard, M. Schuppler // Food. 2024. Vol. 13 (2), 214. https://doi.org/10.3390/foods13020214 Бабьева, И. П. Биология дрожжей / И. П. Бабьева, И. Ю. Чернов. – М.: Товарищество научных изданий КМК, 2004. – 221 с. Bab'eva, I. P. Biologiya drozhzhey / I. P. Bab'eva, I. Yu. Chernov. – M.: Tovarischestvo nauchnyh izdaniy KMK, 2004. – 221 s. Савчик, А. В. Каротиноидсинтезирующие дрожжевые грибы и их применение в биотехнологии (обзор литературы) / А. В. Савчик, Г. И. Новик // Пищевая промышленность: наука и технология. 2020. Том 13, № 3 (49). С. 70–83. https://www.elibrary.ru/njsecb Savchik, A. V. Karotinoidsinteziruyuschie drozhzhevye griby i ih primenenie v biotehnologii (obzor literatury) / A. V. Savchik, G. I. Novik // Pischevaya promyshlennost': nauka i tehnologiya. 2020. Tom 13, № 3 (49). S. 70–83. https://www.elibrary.ru/njsecb Hernández-Almanza, A. Rhodotorula glutinis as source of pigments and metabolites for food industry / A. Hernández-Almanza [et al.] // Food Bioscience. 2014. Vol 5. P. 64–72. https://doi.org/10.1016/j.fbio.2013.11.007 Hernández-Almanza, A. Rhodotorula glutinis as source of pigments and metabolites for food industry / A. Hernández-Almanza [et al.] // Food Bioscience. 2014. Vol 5. P. 64–72. https://doi.org/10.1016/j.fbio.2013.11.007 Cardoso, L. Microbial production of carotenoids A review / L. Cardoso, K. Kanno, S. Karp // AFRICAN JOURNAL OF BIOTECHNOLOGY. 2017. Vol. 16 (4). Р. 139–146. https://doi.org/10.5897/AJB2016.15763 Cardoso, L. Microbial production of carotenoids A review / L. Cardoso, K. Kanno, S. Karp // AFRICAN JOURNAL OF BIOTECHNOLOGY. 2017. Vol. 16 (4). R. 139–146. https://doi.org/10.5897/AJB2016.15763 Ястребова, О. В. Филогенетическое разнообразие бактерий семейства Micrococcaceae, выделенных из биотопов с различным антропогенным воздействием / О. В. Ястребова, Е. Г. Плотникова // Вестник Пермского университета. Сер. Биология. 2020. № 4. С. 321–333. https://doi.org/10.17072/1994-9952-2020-4-321-333; https://www.elibrary.ru/xlmhdz Yastrebova, O. V. Filogeneticheskoe raznoobrazie bakteriy semeystva Micrococcaceae, vydelennyh iz biotopov s razlichnym antropogennym vozdeystviem / O. V. Yastrebova, E. G. Plotnikova // Vestnik Permskogo universiteta. Ser. Biologiya. 2020. № 4. S. 321–333. https://doi.org/10.17072/1994-9952-2020-4-321-333; https://www.elibrary.ru/xlmhdz Блекберн К. де В. Микробиологическая порча пищевых продуктов / К. де В. Блекберн (ред). – Пер. с англ. – СПб.: Профессия, 2011. – 784 с. Blekbern K. de V. Mikrobiologicheskaya porcha pischevyh produktov / K. de V. Blekbern (red). – Per. s angl. – SPb.: Professiya, 2011. – 784 s. Jagannadham, M. V. The major carotenoid pigment of a psychrotrophic Micrococcus roseus with synthetic membranes / M. V. Jagannadham, V. J. Rao, S. Shivaji // Journal of bacteriology. 1991. Vol. 173 (24). P. 7911–7917. https://doi.org/10.1128%2Fjb.173.24.7911-7917.1991 Jagannadham, M. V. The major carotenoid pigment of a psychrotrophic Micrococcus roseus with synthetic membranes / M. V. Jagannadham, V. J. Rao, S. Shivaji // Journal of bacteriology. 1991. Vol. 173 (24). P. 7911–7917. https://doi.org/10.1128%2Fjb.173.24.7911-7917.1991